Деревянная церковь на месте храма известна со времен царя Ивана Грозного, а современный храм построен в 1653 году. В 1935 году храм закрыли, и он подвергся осквернению, сначала в нем разметили в запасники Художественного фонда СССР, а потом обратили в общежитие. Богослужения возобновились 7 января 1993 года в праздник Рождества Христова, после того как храм передали Спасо-Преображенскому Соловецкому ставропигиальному монастырю.
Ныне в храме два престола: центральный освящен во имя Рождества Пресвятой Богородицы, а боковой - во имя святого великомученика Георгия Победоносца и Святителя Мир Ликийских Николая Чудотворца. 3 февраля 2001 года на подворье был воздвигнут Поклонный крест в честь Соловецких новомучеников. Среди святынь храма - икона преподобных Зосимы, Савватия и Германа, Соловецких чудотворцев, с частицами их мощей, иконы Божией Матери "Державная" и "Неопалимая Купина", святого великомученика Георгия Победоносца.
В память юбилея храма и за труды по его восстановлению Святейший Патриарх возвел в сан архимандрита настоятеля подворья игумена Мефодия (Морозова), в сан игумена - помощника настоятеля иеромонаха Ианнуария (Недачина), а иеромонаха Лонгина (Новоселова) наградил правом ношения наперстного креста. Обращаясь к прихожанам Его Святейшество отметил, что в этом храме обращали свои молитвы к Богу многие поколения русских людей. Предстоятель Церкви сказал, что он уповает на милость Божию, чтобы храм этот стоял "до скончания века", чтобы никакие бури и треволнения житейские не поколебали его, как это было в недавнем прошлом, когда храм был закрыт и поруган.