Святитель Иона родился в одной из деревень близ города Солигалича в Костромской земле. В 12 лет он принял монашеский постриг и долгое время прожил в московском Симоновом монастыре. Позднее, согласно пророчеству митрополита Фотия (1408-1431), он был рукоположен в епископа Рязани и Мурома (1433), где крестил многих язычников.
По смерти митрополита Фотия Великий князь Василий Васильевич (1425-1434) созвал Поместный собор Русской Церкви. Его участники единодушно избрали митрополитом Иону, известного добродетелями и святостью. Он поехал в Константинополь, чтобы по обычаю получить от Константинопольского патриарха утверждение своего избрания. Но прежде чем Иона достиг места назначения, он узнал, что митрополитом Киевским был поставлен Исидор. Патриарх сказал Ионе, что уже поздно отказываться от этого назначения, но пообещал, что если Исидор умрет, Иона получит право на титул митрополита Киевского и всея Руси.
Во время Флорентийского собора (1439) Исидор более всех выступал в пользу объединения Церквей - скорее из соглашательства, чем по действительному убеждению. В конце концов он вернулся на Русь в сане кардинала и с титулом «папский легат всех северных земель». Однако Великий князь и народ отвергли унию. Собор провозгласил решения Флорентийского собора несовместимыми с учением Православной Церкви и сослал Исидора в монастырь, после чего снова избрал Иону митрополитом Киевским (1448). Церковное общение с Константинополем было тогда прервано, а святитель Иона стал первым предстоятелем, поставленным без разрешения Константинопольского патриарха, и тем самым не по своей воле ввел автокефалию Русской Церкви.
Митрополит Иона тесно сотрудничал с Великим князем Василием Васильевичем, чтобы упрочить власть Москвы над прочими русскими княжествами. Он заботился также, чтобы повсюду царили благочестие и чистота нравов. Будучи истинным пастырем, он учил народ, являя собой образец евангельских добродетелей. И Бог для созидания Своей Церкви наградил его дарами пророчества и чудотворения. Так, например, по его молитве исцелилась дочь Великой княгини, которая была на пороге смерти. Но благодать, обитавшая в нем, могла также покарать нечестивых: один человек, который осмелился кощунствовать, сомневаясь в чуде исцеления княжны, был внезапно поражен смертью.
В 1451 году, из-за грехов народа и по попущению Божию, татары вторглись на Русь и осадили Москву. Блаженный Иона вместе с клиром пошел крестным ходом, вознося со слезами молитвы ко Господу, дабы Он смилостивился над городом и его обитателями. Старец, вопрошенный епископом, предсказал, что Матерь Божия вскоре спасет город. И действительно, в день праздника Положения честной ризы Пресвятой Богородицы татары бежали от города, как будто их гнала невидимая сила.
Митрополит Иона, преисполненный благодати Святого Духа, во главе своей Церкви достиг глубокой старости. Согласно откровению, которое было одному из священников, святого поразила язва на ноге, ставшая причиной его смерти 31 марта 1461 года.
Рассказывали, что его лик не был похож на лицо обычного умершего, но митрополит имел вид человека, который заснул. Несколько лет спустя, при постройке нового кафедрального собора, его останки были обретены целыми и нетленными, так же как и мощи митрополитов Феогноста, Киприана и Фотия. Один расслабленный мальчик исцелился во время панихиды, которую совершали в честь митрополита Ионы. Празднование его памяти было установлено Русской Православной Церковью в 1547 году, при митрополите Макарии.
